Датой начала отчёта творческой деятельности театра условно выбрали 15 декабря 1935 года. Тогда был показан спектакль «Рис» по пьесе Регины Ландис в постановке Дмитрия Светильникова. Этот спектакль заявил о существовании нового вида театрального искусства в Петрозаводке, и спектакль «Рис» был признан первым профессиональным спектаклем театра кукол.
Спектакли с куклами были в Петрозаводске и до этого. Играли в них актёры ТРАМа – Театра рабочей молодёжи, любительского театра на полупрофессиональных началах.1 мая 1935 года ТРАМ был преобразован в ТЮЗ. При этом ядро группы кукольников ТРАМа и ТЮЗа было то же – это одни и те же артисты.
ТЮЗ продержался недолго и ликвидировался в 1937 году. Группа кукольников стала числиться в Карельском государственном театре русской драмы. В 1938 году Петрозаводский театр кукол был выделен в самостоятельную организацию и получил репетиционную базу и стационарный зал на сто мест в «Доме крестьянина».
В 1956 году Театр кукол стал полноправным и единовластным хозяином достроенного и расширенного здания гауптвахты на проспекте Карла Маркса, и у него началась новая творческая жизнь.
Сейчас Театр кукол Карелии известен широко за пределами республики. Его деятельность оценена престижнейшей в театральном мире Премией Фёдора Волкова. Спектакли театра пять раз номинировались на Высшую национальную театральную премию "Золотая маска" по всем четырём номинациям и дважды становились её лауреатами.
